Доктор биологических наук Галина СОЛНЦЕВА, Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН

Осваивая в процессе эволюции новые среды обитания, млекопитающие вырабатывали разные способы коммуникации и ориентации в пространстве.

Сегодня у каждого вида - свой мир звуковых сигналов, а отделы периферической слуховой системы этих животных, начиная с наружного уха, существенно различаются анатомически. И конечно, многое зависит от того, наземный или подземный, полуводный, водный или воздушный образ жизни избран тем или иным обитателем нашей планеты.
стр. 4

Наружный слуховой проход у каспийского тюленя (слева) и дельфина-афалины (справа). Поперечные срезы. А - область входного отверстия; В - область изгиба зарастания (эпителиальная мембрана); С - средняя часть слухового прохода; D - концевой отдел.

Исследования сенсорных систем позвоночных имеют давнюю историю. Разумеется, взгляды и подходы к изучаемому материалу постепенно менялись, а в 1970 - 1990-е годы специалисты кардинально пересмотрели традиционные представления о способах и значении звуковой сигнализации в мире животных. Дело в том, что изыскания в области биоакустики млекопитающих продемонстрировали первостепенную роль слуха для пространственной ориентации и коммуникации всех представителей этого класса. Оказывается, у существ, освоивших воздушную и водную среды обитания, он доминирует среди других анализаторов, иногда даже подменяя зрение - как у летучих мышей* и дельфинов** (зубатые китообразные), умеющих излучать и воспринимать отраженные высокочастотные сигналы (эхолокация) и с их помощью как бы ощупывающих окружающее пространство, моментально получая информацию о разных объектах. Для усиления волны и ее точного фокусирования на избранной цели у дельфина есть даже специальное "устройство" на голове - лобно-жировой выступ - мелон.

Некоторые млекопитающие развили особую чувствительность к сигналам определенной частоты - например, ультразвук "обостренно" воспринимают многие виды из отрядов насекомоядных, рукокрылых, грызунов, ластоногих, приматов и китообразных. Последние, пожалуй, особенно интересны в связи с упомянутыми эхолокационными способностями дельфинов и возникновением в наружном, среднем и внутреннем ухе совершенно новых структур, не свойственных представителям иных экологических групп.

Сегодня нам известны особенности периферической слуховой системы наземных, воздушных, подземных, полуводных и водных животных. Но до недавнего времени мы не могли оценить значение акустических свойств среды для ее развития, поскольку большинство данных по морфологии и физиологии специалисты получали, работая с ограниченным набором видов, в основном лабораторных. Между тем в процессе эволюции существенно трансформировались отделы, предназначенные для передачи звуковой волны, - наружное и среднее ухо. Так, у млекопитающих вместо одной слуховой косточки - колу-меллы (характерной для низших позвоночных) появились три: молоточек, наковальня и стремечко. Они-то и передают во внутреннее ухо, точнее, в улитку, колебания барабанной перепонки, преобразующиеся в нервные раздражения. Трансляция сигнала из воздушной среды в жидкость улитки - наиболее эффективное приспособление в эволюционном плане, и им владеют все представители данного класса.

Впрочем, мы обратим внимание не столько на общие черты слуховой системы млекопитающих, сколько на ярко выраженный полиморфизм ее звеньев - наружного, среднего и внутреннего уха.

* См.: В. Большаков, О. Орлов. Рукокрылые обитатели уральских пещер. - Наука в России, 2001, N 1 (прим. ред.).

** См.: А. Родионов. Учиться у дельфинов. - Наука в России, 2007, N 2 (прим. ред.).

стр. 5

Расположение структур среднего уха в барабанной полости у гренландского тюленя. Анатомический препарат.

1 - барабанная перепонка;

2 - рукоятка молоточка;

3 - барабанное кольцо;

4 - молоточек;

5 - наковальня;

6 - стремя;

7 - барабанная мышца;

8 - стременная мышца;

9 - связка.

НАРУЖНОЕ УХО

Это звено непосредственно контактирует со средой обитания. Поэтому анатомическое строение двух его составляющих - ушной раковины и слухового прохода - имеет свои особенности у представителей различных экологических групп. Так, виды, перешедшие к водному образу жизни, но не утратившие связи с сушей, выработали механизмы для защиты от всепроникающей влаги, включающиеся при погружении животного, а обитатели подземных нор "позаботились" о том, чтобы осыпающийся мелкозем не травмировал уши и не мешал им воспринимать звуковые сигналы, кстати, уже отфильтрованные почвой и относящиеся к низкочастотному диапазону. Давайте посмотрим, какие именно формы адаптации выбрали разные млекопитающие.

Для начала обратим внимание на ушные раковины: у подземных животных и у большинства обитателей моря, длительное время проводящих под водой (тюлени, моржи, китообразные), мы их не найдем вовсе - они редуцированы. У северных морских котиков эти структуры есть, а звукопроведение осуществляется так же, как у наземных млекопитающих. Но стоит зверьку нырнуть и они "складываются" по длинной оси, чтобы не дать влаге проникнуть в полость слухового прохода. С той же целью у каланов и ушастых тюленей (сивучей)* они закручены в виде конуса. Полуводные насекомоядные, грызуны, хищные, чей образ жизни в большей степени связан с пребыванием на берегу, не стали "избавляться" от столь важной составляющей наружного уха, а "украсили" ушные раковины кожными клапанами, складками, волосяными пучками или же густым мехом (как норка, нутрия, выхухоль) - все для того, чтобы предотвратить попадание жидкости вовнутрь.

Существенно различается у вышеперечисленных экологических групп и строение слухового прохода. У наземных и воздушных видов это обычно полая трубка с постоянно открытым просветом, хотя есть исключения. Например, летучие мыши выработали специальную защиту улитки от сверхгромких сигналов - полулунный бугорок вблизи барабанной перепонки, подобно пробке "перекрывающий" путь звукам. Любопытно, что полулунным клапаном, затворяющим входное отверстие, "обзавелись" и подземные жители, но с иной целью - преградить дорогу осыпающемуся мелкозему.

Среди полуводных морских млекопитающих специалисты выявили группы животных с интересными особенностями слухового прохода (удлиненного по сравнению с соответствующей структурой обитателей суши). Например, у каланов и ушастых тюленей его диаметр и форма просвета на всем протяжении меняются незначительно, а у настоящих тюленей и моржей (гораздо дольше пребывающих под водой) данные параметры резко варьируют. Их слуховой проход приобретает S-образную форму и окружен четырьмя подвижно соединенными между собой хрящевыми пластинками. При погружении хозяина с головой (даже раньше) он непроизвольно перегибается с помощью ушных мышц, закрываясь таким образом вплоть до момента возвращения на поверхность. У усатых китов (полосатиков, горбачей) иной надежный способ воспрепятствовать проникновению влаги - серные пробки в слуховом проходе. А у дельфинов он постоянно закрыт за счет разрастания клеток эпителия на определенном участке, что очень заинтересовало нас, поскольку этих животных считают вторичноводными млекопитающими.

* Существует два семейства млекопитающих подотряда ластоногих, имеющих общее название - настоящие тюлени и ушастые тюлени. Первые предположительно произошли от примитивных куньих, вторые - от примитивных медведеобразных (прим. ред.).

стр. 6

Барабанная перепонка у различных видов млекопитающих. А - нутрия; В - гренландский тюлень; С - дельфин-афалина: 1 - барабанная перепонка; 2 - молоточек; 3 - венозные синусы.

Действительно, когда-то предки дельфинов жили в воде, затем перешли на сушу и после длительной эволюции вернулись к первоначальному образу жизни. Значит, в процессе эмбрионального развития слуховой проход этих животных должен повторять черты строения, свойственные наземным видам, предположили мы. И не ошиблись. Как оказалось, на ранних стадиях у зародыша любого млекопитающего данная часть наружного уха имеет форму трубки с открытым просветом. В определенный момент она начинает заполняться эпителиальными клетками, позднее постепенно исчезающими (резорбирующими) у всех упомянутых существ, но не у дельфинов, которые "сохраняют" их в дистальном участке слухового прохода. В дальнейшем здесь образуется эпителиальная мембрана - замечательная защита от влаги.

В связи с зарастанием наружного уха у этих дружелюбных обитателей морей ученые предположили, что дельфины получают внешние сигналы в обход внутреннего и среднего уха и даже обладают некими, не связанными с органом слуха системами проведения и восприятия звука. Например, в 1964 г. профессор Калифорнийского университета Кеннет Норрис высказал точку зрения, что звук может достигать улитки через жировой тяж, проходящий внутри нижней челюсти. В 1970 г. Александр Резников из Центрального научно-исследовательского института автоматики и гидравлики (Москва) выдвинул гипотезу "звуковидения", согласно которой жировая подушка у дельфинов представляет собой аналог оптической системы, а надчерепные воздушные мешки аналогичны сетчатке глаза. В 1971 г. профессор Георгий Агарков и его коллеги Борис Солуха и Борис Хоменко из Института зоологии АН Украины предложили иное объяснение интересному феномену: отраженный эхосигнал принимает многоканальная система распределенных по головной части механорецепторов, каждый из которых соединен отдельным нервным путем с мозгом, где и происходит создание образа.

Однако наши исследования последних лет подтверждают классический путь звукопроведения у дельфинов. Сигнал проходит сначала в дистальный отдел слухового прохода, далее через область зарастания, представляющую собой "акустически прозрачную", образованную эпителиальными клетками мембрану (толщиной до 50 - 60 мкм) в его проксимальный отдел, затем поступает на барабанную перепонку и цепь слуховых косточек. Отметим: осуществление такого механизма и у других водных и полуводных млекопитающих (ластоногие) возможно, если исключено проникновение в слуховой проход воды, а в его проксимальном отделе присутствует воздух. И не вызывает сомнений: тенденция к закрыванию наружного уха у дельфинов и его зарастание - прогрессивные адаптации данного звена слуховой системы к полноценной работе под водой.

СРЕДНЕЕ УХО

У всех млекопитающих среднее ухо располагается в особом костном образовании - слуховом барабане (Bulla tympanica), который у большинства животных срастается с костями черепа, но у некоторых видов летучих мышей, грызунов и дельфинов полностью отделен от него, хотя и сохраняет подвижную связь. В итоге уши этих существ становятся независимыми приемниками и могут обеспечивать направленный
стр. 7

Улитка обыкновенного дельфина. Анатомический препарат. Показаны 1,5 оборота улитки (вверху). Гистологический препарат (внизу).

прием акустических сигналов. Об этом стоит рассказать подробнее.

У дельфинов слуховой барабан окружен синусами*, заполненными пеной из жировой эмульсии - мельчайшими воздушными пузырьками, служащими хорошим изолятором звука, в результате чего колебания, поступающие с костей черепа, не доходят до внутреннего уха. Остается единственный путь к улитке - через наружное ухо и систему слуховых косточек. Благодаря раздельному восприятию акустических сигналов эти животные могут определять, в каком направлении находится испускающий их объект (так называемый бинауральный эффект). Кроме того, Bulla tympanica у зубатых китообразных с помощью мышц может совершать незначительные перемещения относительно черепа, за счет чего обеспечивается стереофонический (объемный) прием отраженных эхолокационных сигналов.

Теперь все по порядку. Среднее ухо представлено барабанной полостью, в которой располагаются цепь слуховых косточек, удерживаемых связками в определенном положении, и две мышцы среднего уха (барабанная и стременная), регулирующие передачу звука и предохраняющие улитку от сверхинтенсивных сигналов. Барабанная перепонка отделяет среднее ухо от наружного и служит для восприятия звуковых колебаний, проникающих оттуда. Она несколько втянута внутрь прикрепленной к ней рукояткой молоточка.

В ходе эволюции животные адаптировались все к новым средам обитания, и, в частности, происходила анатомическая перестройка слуховых косточек, менялось их соединение между собой и характер прикрепления в барабанной полости, благодаря чему сохранился основной принцип звукопередачи.

Давайте вникнем в детали процесса. Для оптимального улавливания поступающего звука необходимо, чтобы удельное акустическое сопротивление среды и слухового приемника согласовались между собой. Например, в воде последний должен обладать высоким модулем упругости, что обеспечивается жестким соединением слуховых косточек между собой. Заметим, и у водных, и у эхолоцирующих животных возникла вибрационная система, способная после удара звуковой волны вновь принимать исходное положение. Таким образом сигналы беспрепятственно поступают во внутреннее ухо без потерь энергии в сочленениях и связках, имеющих место у наземных форм. Используя указанный механизм, к жизни в море адаптировались калан, различные ластоногие. Так, у северного морского котика автор данной статьи обнаружила молоточко-наковальневый комплекс, составляющие которого прочно срослись и функционируют как единое целое. Аналогичным "приспособлением" обладает и нутрия.

Теперь несколько слов о вариациях размеров, формы, весового соотношения слуховых косточек у разных видов млекопитающих, способах их прикрепления в барабанной полости. Анализируя эти особенности, мы можем проследить путь адаптации животных к водной среде: по мере уменьшения времени их пребывания на суше возникает четкая тенденция к утолщению и укорочению рукоятки молоточка (калан, ластоногие) до ее полной редукции (китообразные), а также к удлинению и утолщению его тонкого отростка. То же происходит и с отростком наковальни, а в строении стремени обращает внимание резкое уменьшение отверстия, образованного дужками**, вплоть до его полного исчезновения у дельфинов.

* Синусы в анатомии - пазухи, углубления, полости, выпячивания, длинные замкнутые каналы (прим. ред.).

** От основания стремечка отходят две тонкие ножки (дужки), между которыми образуется пространство. У наземных видов оно большое, уменьшается у полуводных морских видов и отсутствует у дельфинов (прим. ред.).

стр. 8

Топография периферической слуховой системы у зародышей: А - домашней свиньи, В - дельфина-стенеллы.

1 - улитка; 2 - улитковый нерв; 3 - саккулюс; 4 - утрикулюс; 5 - полукружный канал; 6 - барабанная полость; 7 - молоточек; 8 - наковальня; 9 - стремя; 10- стременная мышца; 11 - наружный слуховой проход; 12- ушная раковина; 13 - вестибулярный нерв; 14 - мозг; 15 - слуховой нерв; 16 - кавернозное сплетение; 17- вестибулярный аппарат; 18- венозный синус.

У землеройки, летучей мыши, крысы, китообразных, морского котика, обладающих высокочастотным слухом, молоточек удлиняется, утолщается, со стенкой барабанной полости он соединен жестко, последним качеством отличается и молоточко-наковальневое сочленение. Кажущиеся неподвижными слуховые косточки китообразных, тем не менее, способны передавать звуковые колебания во внутреннее ухо.

Заметим, только благодаря анатомической перестройке слуховых косточек с их топографическими особенностями сохраняется основной принцип работы среднего уха в различных средах обитания. Немаловажно, что у млекопитающих помимо проведения звука оно еще и уменьшает энергию сигнала, поступающего во внутреннее ухо. Эту предохранительную функцию обеспечивает сокращение специальных мышц - барабанной и стременной (особенно хорошо развитых у эхолоцирующих видов). Они создают условия для проведения ультразвука, натягивая барабанную перепонку, расслабляясь же, защищают улитку от сверхинтенсивных волн. В 1964 г. американский ученый С. Блейэр высказал предположение, что данный механизм "настраивает" слуховую систему на определенные частоты.

Избравшие преимущественно водный образ жизни млекопитающие при погружении на большую глубину имеют возможность выравнивать давление в барабанной полости. Так, дельфинам это доступно благодаря расположенному в ней кавернозному сплетению, состоящему из густой сети кровеносных сосудов; при погружении животного под воду оно наполняется кровью и меняет свой объем.

Специального внимания заслуживает строение барабанной перепонки у различных млекопитающих. У наземных, воздушных и подземных видов она очень тонкая, мягкая, округлая, большая и несколько вытянута в виде конуса. У полуводных - утолщена за
стр. 9

счет развития соединительной ткани, округлая или овальная. У северного морского котика - значительно меньших размеров и жестко закреплена на барабанном кольце, что увеличивает ее упругость и создает условия для передачи частот широкого диапазона, включая ультразвуки. У усатых китов представлена "перчаточным выростом" с отходящей от него и прикрепляющейся к редуцированной рукоятке молоточка связкой. У зубатых китообразных барабанная перепонка толстая, упругая, небольшая - это необходимо для испускания самых разных, в том числе ультразвуковых сигналов. Она соединена с молоточком посредством связки треугольной формы, в результате чего образуется дополнительный рычаг в цепи слуховых косточек, усиливающий передачу средним ухом звукового давления под водой.

ВНУТРЕННЕЕ УХО

Внутреннее ухо млекопитающих - наиболее важное звено периферической слуховой системы. Оно образовано улиткой и вестибулярным аппаратом, а располагается в каменистой части (пирамиде) височной кости. Из-за сложного строения его еще называют "лабиринтом", собственно, их два: костный, включающий улитку, три полукружных канала и преддверие (овальная полость между первой и вторыми) и перепончатый, находящийся внутри костного, обычно той же формы, но значительно меньшего размера, со стенками из соединительной ткани.

Итак, улитка выполняет функции звуковоспринимающего аппарата, где механические колебания преобразуются в нервные раздражения. У млекопитающих, в отличие от низших позвоночных (амфибий, рептилий, птиц), в ней обнаруживаются черты прогрессивного развития: она спиралеобразно закручена и имеет сложноустроенный орган Корти, способный воспринимать звуковые сигналы. Вестибулярный аппарат не участвует в этом процессе, а предназначен для измерения углового ускорения тела и позволяет удерживать равновесие, для чего задействованы интересные механизмы, но их обсуждение выходит за рамки настоящей статьи.

Как оказалось, принцип строения улитки у всех млекопитающих общий, хотя у разных видов количество ее оборотов вокруг оси (именуемое "модиолус") колеблется от 0,5 до 5. Отражается ли морфология данного элемента уха на диапазоне частот, воспринимаемых его обладателем? Ведь, к примеру, у дельфинов число оборотов улитки составляет лишь 1,5 - 2,0, в то время как у летучих мышей - 3,5, однако и те, и другие используют эхолокацию. Дело в том, что у них увеличена поверхность нижнего, или базального, оборота улитки вследствие ее "раскручивания" и он воспринимает ультразвуковые сигналы. У водных дельфинов верхняя граница слухового восприятия достигает 140 кГц, а у воздушных летучих мышей - до 80 кГц. В связи с этим огромное значение имеют акустические свойства среды обитания этих животных и анатомические приспособления, обеспечивающие им высокочастотный слух. Так, в улитке млекопитающих есть две костные спиральные пластинки - первичная, одинаково сформированная у всех представителей этого класса, и вторичная, хорошо развитая лишь у видов, умеющих излучать и воспринимать отраженные высокочастотные сигналы. Между ними располагается базилярная мембрана, на поверхности которой располагаются волосковые клетки органа Корти, и она оказывается тем уже, чем меньше расстояние от первичной до вторичной пластинки и чем лучше развита последняя.

Подчеркнем: у большинства млекопитающих орган Корти имеет сходное строение. Независимо от того, идет речь об эхолоцирующих или нелоцирующих формах, число его рецепторных (наружных и внутренних волосковых) клеток не меняется, но располагающиеся здесь же опорные клетки у дельфинов и летучих мышей имеют свои особенности - они крупнее, чем у прочих животных, и очень компактно расположены. О том, насколько прогрессивны эти существа в переработке акустической информации, говорит увеличение числа нервных клеток (клетки спирального ганглия) в их улитке - в 3 раза по сравнению с человеком.

Далее. Из двух типов рецепторных клеток внутренние волосковые эволюционно старше, чем наружные, которые пространственно отделены от них, а число и тех, и других невелико у млекопитающих с самой разной специализацией слуха. Приблизительно равными количествами волосковых клеток и одинаковым характером их распределения вдоль базилярной мембраны обладают эхолоцирующие виды и животные с низкочастотным слухом.

В отличие от наружного и среднего уха, которые характеризуются широким спектром адаптационных преобразований, связанных с особенностями экологии вида, внутреннее ухо при многообразии функций сохраняет общую структурную организацию у всех млекопитающих. Как в кохлеарном (от греч. kochlos - улитка), так и в вестибулярном анализаторах обычно варьируют лишь топография, форма и размеры отдельных компонентов.

У наземных животных, а также ушастых тюленей, моржей, подолгу пребывающих на твердом субстрате, вестибулярный аппарат вдвое крупнее улитки, у настоящих тюленей (полуводный вид) они почти одинаковы, а у абсолютных гидробионтов (китообразные) соотношение меняется в точности наоборот. Эти вариации отражают эволюцию роли названных органов для жизнедеятельности обитателей нашей планеты. Оказывается, для водных видов слух первостепенен по сравнению с их способностью воспринимать направление движения и положение собственного тела в пространстве, а для сухопутных очень важна как раз последняя функция.

Словом, изучение анатомии органа слуха млекопитающих позволяет нам многое узнать о развитии данного класса живых существ. Работа в этом направлении продолжается.