публикация №1665092402, версия для печати

МНОГОЛИКИЙ МИР ПАРАЗИТОВ


Дата публикации: 07 октября 2022
Автор: Виктор ГЛУПОВ, Вадим КРЮКОВ, Вячеслав МАРТЕМЬЯНОВ, Наталья ЮРЛОВА
Публикатор: Алексей Петров (номер депонирования: BY-1665092402)
Рубрика: БИОЛОГИЯ
Источник: (c) Наука в России, № 4, 31 августа 2013 Страницы 12-20


Доктор биологических наук Виктор ГЛУПОВ, директор Института систематики и экологии животных СО РАН, заведующий лабораторией патологии насекомых, кандидаты биологических наук Вадим КРЮКОВ, Вячеслав МАРТЕМЬЯНОВ, Наталья ЮРЛОВА, научные сотрудники той же лаборатории

Паразиты - неотъемлемые компоненты естественных экосистем, оказывающие большое влияние на их функционирование. Они играют решающую роль не только в динамике популяций и сообществ хозяев, но и в структуре пищевых цепей, вносят значимый вклад в биомассу и энергетический поток. Их присутствие выявлено на различных уровнях организации жизни: от простейших, вирусов, бактерий, грибов до многоклеточных растений и животных. Понять, как функционирует этот сложнейший мир, чтобы влиять на него, - важная научная задача.

КТО ОНИ ТАКИЕ?

Нас окружает множество живых организмов и далеко не все они доступны зрению. Даже человеческое тело служит уютным "домом" для видимых лишь под микроскопом "постояльцев". Такое сосуществование определяется понятием симбиоз (буквально - живущие вместе). Чаще всего он ассоциируется с взаимоотношениями, предполагающими взаимную выгоду (заметим, что в биологической литературе она обозначается термином мутуализм, от англ. mutual - взаимный). Хотя в действительности бывает и иначе, поскольку векторы выгоды сосуществования могут иметь разные направления. В одних случаях - в сторону "согласия", иногда чрезвычайно тесно-

стр. 12

Трематоды вносят существенный вклад в биомассу водных экосистем. Биомасса церкарий сопоставима с биомассой моллюска-хозяина Lymnaea stagnalis (A). Годовая биомасса церкарий двух массовых видов трематод (Echinoparyphium aconiatum и Plagiorchis elegans) составила 50,8% и 58,3% соответственно от биомассы моллюска-хозяина (B).

го. Например, функционирование пищеварительной системы человека просто невозможно без микроорганизмов кишечной флоры. И, наоборот, в нашем теле (как, впрочем, и в любом другом объекте живой природы вне зависимости от таксономического положения и количества клеток) могут поселиться "гости", способные не просто использовать его как местообитание, но и оказывать на него существенное негативное воздействие. Такие организмы называются паразитами. И хотя изначально определение это имело лишь один оттенок - небрежения (от греч. parasites - нахлебник), к настоящему времени его трактовка не столь однозначна: мы все в большей мере осознаем многообразную роль этих удивительных существ в биосфере Земли.

Очень точное определение рассматриваемого явления предложено замечательным русским зоологом, основателем экологической паразитологии Валентином Догелем (член-корреспондент АН СССР с 1939 г.). Согласно его формулировке, "паразиты - это организмы, которые используют другие живые организмы в качестве среды обитания и источника пищи, возлагая при этом (частично или полностью) на своих хозяев задачу регуляции своих взаимоотношений с окружающей внешней средой". Однако, заметим, для паразита существует две среды обитания: первого порядка - организм хозяина и второго - внешняя среда, с которой он "общается" через хозяина, или третьего - если речь идет о сверхпаразите.

Паразиты необычайно разнообразны, они присутствуют, как упоминалось, практически во всех таксономических группах живых существ нашей планеты.

Одни из них - облигатные - в течение всей своей жизни не могут обойтись без своего хозяина, другие - факультативные - способны прожить какое-то время (на отдельных стадиях развития) и вне его тела. Отношения сторон поражают многообразием. Но в данной статье мы остановимся лишь на некоторых ключевых аспектах явления и ограничим круг хозяев, во-первых, беспозвоночными, в частности, моллюсками, с которыми связано развитие макропаразитов - плоских червей-сосальщиков (трематод), и, во-вторых, насекомыми и поселяющимися в них бактериями, грибами, вирусами, паразитоидами (промежуточная стадия между паразитом и хищником).

ЖИВУЩИЕ В МОЛЛЮСКАХ

Большинство известных трематод имеют триксен-ный (в нем присутствуют три категории хозяев) жизненный цикл и развиваются обязательно с участием моллюсков. Брюхоногие играют роль основных хозяев для личинок мирацидиев* - из них в печени или репродуктивных органах моллюска формируется колоссальное количество партеногенетических** поколений - спороцист*** и редий****, которые


* Мирацидий - первая личиночная стадия индивидуального развития паразитических плоских червей-сосальщиков (прим. ред.).

** Партеногенез - одна из форм полового размножения организмов, при котором женские половые клетки развиваются без оплодотворения (прим. ред.).

*** Спороциста - первое паразитическое (партеногенетическое) поколение, личиночной стадией которого служит мирацидий (прим. ред.).

**** Редия - следующее паразитическое (второе партеногенетическое) поколение. Развивается в полости тела спороцисты (прим. ред.).

стр. 13

Трематоды, являясь обычными компонентами природных экосистем, включаются в пищевые сети разного трофического уровня. Церкарии, развивающиеся в моллюсках, становятся пищевыми ресурсами для водных беспозвоночных и рыб.

производят как себе подобных, так и свободноживущих личинок - церкарии. Последние, выйдя в воду из тела первого промежуточного хозяина, должны найти подходящего второго - для многих трематод ими являются также моллюски, другие водные беспозвоночные и рыбы. Роль же окончательных хозяев играют позвоночные (часто - водно-болотные птицы), чье заражение происходит трофическим путем при поедании ими второго промежуточного хозяина вместе с поселившимися в нем личинками.

Здесь хотелось бы коснуться экологических аспектов. В последние десятилетия традиционно негативное отношение к паразитам начинает меняться благодаря разносторонним исследованиям, в частности, на основании данных об их роли в различных трофических связях в естественных экосистемах, особенно в водных. Так, в ходе многолетних исследований, проводимых в пресноводной (эстуарной) экосистеме озера Чаны Новосибирской области, мы установили: более 100 видов трематод, зарегистрированных здесь у окончательных хозяев - водных и водно-болотных птиц - развиваются с участием 23 видов моллюсков. Последние участвуют в передаче (трансмиссии) "вселенцев" ко вторым промежуточным хозяевам; их роль играют водные беспозвоночные и рыбы, с которыми, в свою очередь, по трофическим сетям (цепям) паразит передается окончательным хозяевам.

Все трематоды представляют собой группу высокоспецифичных паразитов по отношению к своим первым промежуточным хозяевам. Для того чтобы от первых попасть ко вторым, расселительные (трансмиссивные) личинки трематод выходят в открытое водное пространство, где становятся источником пищи для многих водных беспозвоночных животных и мелких рыб. Если исходить из сухой массы моллюсков, то в прибрежных участках указанного озера в среднем в разные годы на 1 м2 приходится 10 - 30 г (в отдельные годы 100 - 180 г) сухой массы широко распространенного моллюска Lymnaea sntagnalis. При этом выходящие из них в воду личинки паразитов составляют почти половину от биомассы зараженных хозяев. Мы установили, что индивидуальная сухая масса свободноживущих расселительных личинок - церкарии чрезвычайно мала и варьирует у разных видов трематод от 0,002 до 0,0003 мг. Однако за счет колоссальной их численности суммарная биомасса достигает значений, сопоставимых с биомассой хозяев. В частности, в период трансмиссии суммарная продукция биомассы церкарии двух массовых видов трематод (Echinoparyphium aconiatum, Plagiorchis sp.) составила в отдельные годы 50 - 56,5% от биомассы зараженного хозяина Lymnaea stagnalis.

В свою очередь, церкарии, выйдя в воду, становятся кормовой базой для многих других беспозвоночных животных и рыб в последующих звеньях трофической цепи, а непопавшие в нужного хозяина или несъеденные включаются в другие трофические звенья.

Важно отметить, что для реализации своего жизненного цикла паразиты используют стратегии, позволяющие им влиять на организм хозяина, вызывая изменения в его морфологии, физиолого-биохимическом статусе, иммунной системе и даже на генетическом уровне. Так, вызывая кастрацию у моллюсков, паразитические черви-трематоды практически полностью замещают собой ткани пищеварительной железы или гонад (органы, продуцирующие половые клетки), где они развиваются. Но, подавляя репродуктивный потенциал популяции хозяина, они одновременно обеспечивают собственное развитие и размножение в организме моллюска. При этом энергетические затраты, которые пошли бы на воспроизводство моллюска-хозяина.

стр. 14

Трематоды вызывают кастрацию моллюска-хозяина. A - моллюск Lymnaea stagnate с удаленной раковиной и с трематодой Echinoparyphium aconiatum в пищеварительной железе; B - пищеварительная железа с редиями и церкариями трематоды.

расходуются на паразита. Выяснилось, что среди зараженных моллюсков лишь 2 - 4% участвуют в размножении, причем, как ни странно, в отдельных случаях индивидуальная их плодовитость выше, чем незараженных.

Паразит может менять поведение хозяина и, как следствие, влиять на его пищевые пристрастия, способность избегать хищников, менять отношение к свету и т.д. Так, зараженные трематодами моллюски теряют способность зарываться в ил при неблагоприятных условиях и становятся легкодоступным кормом для птиц - окончательных хозяев. В результате у паразитов увеличивается шанс попасть в этих окончательных хозяев и завершить свой жизненный цикл.

Вместе с тем мы установили: трематоды могут вызывать морфологические изменения моллюска, проявляющиеся, в частности, в утолщении его

стр. 15

раковины, за счет чего усиливается защита от механических повреждений и гибели - тем самым обеспечивается сохранность паразита и увеличивается продолжительность поступления инвазионного начала во внешнюю среду. Естественно, чем более специализирован паразит, тем более тонкая синхронизация жизненных циклов его и хозяина наблюдается. То есть, меняя определенные физиолого-биохимические процессы в организме хозяина, паразит буквально заставляет его демонстрировать себя хищникам, делая легкой добычей. Все это необходимо паразиту для завершения своего жизненного цикла.

ЛИСТЬЯ И ИММУНИТЕТ

Рацион питания хозяина, в свою очередь, может влиять на паразита. Особенно это проявляется на таких специфических видах, как вирусы и насекомые фитофаги. В подобных случаях говорят о системе триатрофа: растение - хозяин - паразит. В ней все настолько жестко связано, что даже незначительное влияние на один компонент приводит к изменению функционирования триады. Например, даже незначительное повреждение насекомыми кормового растения вызывает существенные изменения химического состава его листьев. Отчасти это происходит за счет воздействия слюны на растительные ткани, как

стр. 16

и непосредственная дефолиация кормового растения. Более того, компоненты, накапливающиеся в листьях, при их потреблении насекомыми приводят к повышению активности иммунного ответа фитофага. Данный феномен был продемонстрирован нами на гусеницах непарного шелкопряда - массового вредителя лесных насаждений в Евразии и Северной Америке. Следует отметить, рост иммунного статуса насекомых затрагивал только самок. Следовательно, у них повышается шанс на выживание в случае заражения паразитами, такими, например, как баку-ловирус или паразитическими энтомофагами. А поскольку шанс этот возрастает именно у самок, то и у всей популяции хозяина увеличивается вероятность репродуктивного успеха.

Условия окружающей среды тоже могут воздействовать на систему триатрофа. Например, весеннее похолодание способно привести к существенной задержке выхода гусениц непарного шелкопряда из яиц. В результате насекомые, "привыкшие" начинать свое развитие на листьях только что распустившихся, вынуждены вместо них питаться более зрелыми. А для этого необходим другой состав пищеварительных ферментов. Кроме того, в зрелых листьях состав первичных и вторичных метаболитов отличается от таковых в только что распустившейся листве.

Мы зарегистрировали: питание непарного шелкопряда более старой листвой приводит к снижению у него ряда физиологических параметров, что, в конечном счете, сопровождается значительным падением активности компонентов иммунной системы насекомых. В результате возникает ситуация, схожая с проявлением вируса герпеса у человека: в здоровом организме он присутствует, но не проявляется и дает знать о себе лишь при снижении иммунитета. То же происходит и у непарного шелкопряда. При ослаблении иммунитета внешне здоровые насекомые, несущие в себе бакуловирус*, начинают болеть. Разница с вирусом герпеса заключается только в том, что бакуловирусная инфекция для насекомых смертельно опасна. В итоге питание листьями "плохого качества" приводит к гибели более половины особей, несущих в себе вирус.

Данное явление может объяснять столь резкое снижение численности непарного шелкопряда в условиях резко континентального климата, где весенние похолодания - обычное дело. С другой стороны, наблюдаемый феномен может объяснять и резкое увеличение численности популяции шелкопряда в благоприятные жаркие годы. Тогда насекомые не только хорошо себя чувствуют, но и во всеоружии готовы сопротивляться паразитам, окружающим их повсюду. Это неизбежно отражается на коэффициенте размножения популяции. Не явилось исключением и лето 2012 г.: ранняя, достаточно теплая весна и жаркое лето в Новосибирской области привели к резкому подъему численности непарного шелкопряда. И паразиты пока бессильны сдержать этот рост.

ГОНКА ЗА ФАНТОМОМ

Иммунная система хозяина может меняться не только под действием внешних факторов - на нее способен влиять и паразит, ингибируя ее активность или, наоборот, усиливая определенные звенья, поскольку перед ним всегда стоит задача избежать воздействия этой системы. И последние используют различные стратегии, в том числе молекулярную мимикрию, когда они формируют на своей поверхности структуры, не способные быть узнанными защитным механизмом хозяина. А в некоторых слу-


* Бакуловирус - семейство вирусов, являющихся возбудителями заболеваний различных видов членистоногих, преимущественно чешуекрылых; безвредны для человека и теплокровных животных (прим. ред.).

стр. 17

чаях создают своеобразных фантомов, за которыми "гонится" та же иммунная система и, бывает, не способна повлиять непосредственно на самого паразита. Это может происходить за счет гиперсекреции каких-либо соединений, выделяемых в организме хозяина. Часто паразит непосредственно подавляет иммунную систему или ее часть, способную нанести ему существенный ущерб. Другая же, не ингибируемая часть выполняет задачу сохранения организма хозяина от вторичного заражения уже другими паразитами. Так, паразитоид на первых этапах развития ведет себя как паразит. Его самка откладывает яйцо на поверхность гусеницы вощиной огневки и инъецирует внутрь тела хозяина яд. Этот "профилактический" укол приводит к частичному подавлению его иммунной системы, но часть функций она способна выполнять, что и обеспечивает предотвращение развития различных микроорганизмов, в первую очередь бактерий.

Кроме того, парализованные паразитоидом гусеницы могут стать благоприятным субстратом для развития энтомопатогенных грибов. В частности, мы показали, что у таких особей чувствительность к грибам увеличивается в тысячи раз. Поэтому личинки паразитоидов, питаясь на поверхности или внутри жертвы, выделяют различные фунгистатические вещества, препятствующие развитию грибных патогенов. И лишь после того, как паразитоид закончит развитие, насекомое будет полностью колонизировано грибом.

В природных условиях различные виды насекомых постоянно контактируют с паразитическими организмами. И если представитель последних очень активен и не обладает высокой специализацией, то он быстро вызывает гибель своего хозяина, и как следствие - погибает сам. Поэтому в природных условиях не столь часто можно зарегистрировать массовую гибель насекомых.

Однако если паразит умеренно или слабо вирулентен или доза его спор низка, то хозяин способен выжить, т.е. переболеть. Подобная их встреча обязательно скажется на физиологическом статусе организма - самое главное, может активироваться иммунная система хозяина, что в последующем повысит устойчивость выживших особей к различным инфекциям. Хотя при этом возможна ситуация, когда предварительное инфицирование хозяина будет сопровождаться увеличением устойчивости к одним паразитам, а к другим - наоборот. Так, сублетальный бактериоз гусениц в дальнейшем может привести к снижению их чувствительности к последующему бактериальному заражению, но одновременно и к увеличению чувствительности к патогенным грибам.

ГРИБЫ, "ПОБЕЖДАЮЩИЕ" НАСЕКОМЫХ

Энтомопатогенные грибы сами по себе очень интересные организмы, широко используемые для создания средств зашиты растений. Науке извест-

стр. 18

В условиях континентального климата наиболее перспективно использование штаммов энтомопатогенных грибов, выделенных в степных ландшафтах, по причине их устойчивости к высоким температурам и УФ-облучению.

но несколько тысяч их видов, паразитирующих на насекомых. Они характеризуются самыми разными стратегиями взаимоотношений со своими хозяевами: от факультативного паразитизма до облигатно-го, от очень широкой специализации до узкой - когда хозяин представлен только одним видом или даже определенной стадией в онтогенезе вида. Стратегия большинства подобных патогенов (например, энтомофторовых или многих сумчатых грибов) направлена на то, чтобы убить хозяина и полностью заполнить его тело своими нитевидными образованиями - гифами. Только после этого гриб даст дочернее поколение спор на погибшем насекомом и тем самым продолжит свой цикл. В этом плане они ближе к паразитоидам, чем к истинным паразитам. Но существуют энтомопаразитические грибы, практически никогда не убивающие хозяина и, напротив, полностью зависящие от его жизни. Среди них лабульбениевые грибы (Ascomycota, Laboulbeniales), представленные свыше 1500 высокоспециализированными видами. Они являются облигатными паразитами наружного скелета насекомых. Интересно, что для них характерна специфичность не только к конкретному роду или виду, но и полу хозяина, а также позиционная - прикрепление к определенной точке наружного скелета.

В целом в эволюции паразитизма у грибов наблюдалось чередование двух направлений: деспециализации и специализации. Первая была сопряжена с утратой половой стадии (телеоморфы), укорочением жизненного цикла и формированием клоновой изоляции. Это привело к расширению географического и экологического ареалов и, соответственно, круга хозяев, т.е. к биологическому прогрессу. Данный процесс происходил в разных филогенетических ветвях и привел к формированию сборной группы, называемой анаморфными грибами. Однако и у видов этой группы наблюдается прогрессирующая специализация, связанная с сужением круга хозяев или чаще всего с формированием адаптации к их среде обитания. Так, близкие виды энтомопатогенных грибов могут быть приурочены к разным растительным ассоциациям или природно-климатическим зонам. Нами было показано, что для насекомых, населяющих открытые ценозы (саранчовые, колорадский жук), наиболее вирулентны грибы, адаптированные к условиям континентального и аридного климата, в частности, обнаруженные в разнотравных и опустыненных степях.

Интересно, что в популяциях некоторых указанных видов встречаются так называемые токсигенные штаммы. Для них характерен высокий уровень синтеза ряда токсинов, быстро подавляющих клеточный иммунитет хозяина; при этом насекомое погибает, а вместе с ним и сам гриб. Причины формирования данного поведения у этих штаммов "камикадзе" пока не до конца раскрыты и, вероятно, связаны с сапротрофной* фазой их развития. Найти токсигенные штаммы в природе очень сложно, хотя за ними буквально охотятся специалисты всего мира, потому что создать препарат на основе гриба, который достаточно легко нарабатывается в искусственных условиях, действует быстро и эффективно и тут же способен элиминироваться - большая удача. И в то же время, например, для создания долговременных очагов инфекции лучше использовать культуры менее токсичные, но образующие многочисленные "дочерние инфекции" на погибших хозяевах.

Цена устойчивости к паразитам всегда высока, и зачастую хозяин, ускользнувший от них, платит за это своим репродуктивным успехом. И вот пример.


* Сапротрофы используют для питания органические вещества мертвых тел (прим. ред.).

стр. 19

Совместно с коллегами из Университета Swansea (Великобритания) мы провели работу на популяциях большой пчелиной огневки с разной устойчивостью к патогенам. Сибирская линия насекомых - меланисты (названы так условно, у них в кутикуле накапливается большое количество меланина - красящего пигмента черного или коричневого цвета, отчего они намного темнее других особей этого вида) устойчивы к энтомопатогенным грибам. В европейской линии преобладают белые формы, очень восприимчивые к грибу. Оказалось, что у первых сильно утолщена кутикула, вырабатывается и синтезируется большое количество ферментов, отвечающих за меланизм и выработку антиоксидантов. В то же время все эти "инвестиции" в защитные механизмы могут приводить к снижению веса насекомых и их плодовитости.

Перспективы использования наработок по контролю численности насекомых, которые мы получили, в том числе и в содружестве с учеными из Всероссийского института защиты растений РАСХН (Санкт-Петербург), очень велики. А если еще использовать и биопрепараты с учетом жизненных стратегий паразитов и их хозяев, то успех может превзойти все ожидания. И при этом стоит отметить, что минимизируется влияние на экосистемы. Новые биоинсектицидные препараты будут абсолютно безопасны для человека и млекопитающих.

 

Опубликовано 07 октября 2022 года


Главное изображение:

Полная версия публикации №1665092402 + комментарии, рецензии

LIBRARY.BY БИОЛОГИЯ МНОГОЛИКИЙ МИР ПАРАЗИТОВ

При перепечатке индексируемая активная ссылка на LIBRARY.BY обязательна!

Библиотека для взрослых, 18+ International Library Network